Первые семена веры на японской земле были посеяны иеромонахом (впоследствии архиепископом) Николаем (Касаткиным), который приехал в Японию в 1861 году в качестве настоятеля церкви при Российском консульстве в Хакодате.
Более 50-ти лет трудился в Японии святитель Николай на ниве Христовой, просвещая японцев светом Истины. Его заслуги в качестве основателя и первого Предстоятеля Японской Православной Церкви широко известны не только в Японии и России, но и во всем мире.
Блаженная кончина архиепископа Николая последовала 16 февраля 1912 года, а в 1970 году он был причислен Русской Православной Церковью к лику святых с наименованием "равноапостольный".
Преемником архиепископа Николая стал митрополит Сергий (Тихомиров), который был направлен в Японию Синодом Русской Православной Церкви в 1908 году. Судьба митрополита Сергия была исполнена скорбей: в 1940 году, в связи с вступлением в силу "Закона о религиозных организациях", по которому иностранцы не могли стоять во главе религиозной организации, его смещают с поста Предстоятеля Японской Православной Церкви, а за несколько месяцев до своей кончины, которая последовала 10 августа 1945 года, митрополит Сергий без всяких оснований был обвинен японскими властями в шпионаже и около месяца просидел в тюрьме.
В ноябре 1946 года Московская Патриархия направила в Японию двух епископов, однако штаб оккупационных войск под командованием генерала Мак-Артура не захотел впустить их в Японию и пригласил епископа из Американской Метрополии.
Несогласная с этим группа священнослужителей и мирян отделилась от группы Николай-до создала отдельную "Истинную Православную Церковь", во главе которой встали епископ Николай Оно и протоиерей Антоний Такаи.
В этой малой Церкви верующих было совсем немного, однако ее гордостью было то, что она по-прежнему считала Русскую Православную Церковь своей Матерью-Церковью и хранила неповрежденными Правила Церкви и Священное Предание.
30 сентября 1957 года Синод Русской Православной Церкви на своем заседании официально признал эту Церковь истинной Японской Православной Церковью. Было также постановлено, что именно она является преемницей Японской Православной Церкви, основанной архиепископом Николаем.
Сначала молитвенное помещение этой Церкви находилось на территории Николай-до (под него была переоборудована бывшая Русская школа), а в последствии оно было перенесено в отдельное здание в районе Синдзюку. Главой Церкви стал протопресвитер Антоний Такаи. В 1965 году он скончался в преклонном возрасте, и его преемником стал архиепископ (в то время священник) Николай Саяма, который 10 декабря 1967 года в Ленинграде был рукоположен во епископа Токийского и Японского и объявлен третьим Предстоятелем Японской Православной Церкви.
В апреле 1970 года группа Николай-до вернулась в юрисдикцию Русской Матери-Церкви и начала свое существование в качестве Святой Автономной Японской Православной Церкви. Епископ Владимир был назначен Епископом Токийским и Японским. Таким образом состоялось полное примирение между двумя Церквами.
В связи с этим, решением Священного Синода с апреля 1970 года для Японской Православной Церкви, управляемой епископом Николаем Саямой, начался новый этап деятельности, теперь уже в качестве Подворья Русской Православной Церкви. Епископ Николай Саяма был освобожден от обязанностей Предстоятеля Японской Православной Церкви и Начальника Японской Миссии и назначен настоятелем Подворья.
22 мая 1979 года, в день Перенесения мощей св. Николая Чудотворца, Подворье было зарегистрировано в качестве религиозного юридического лица с изменением названия с "Японской Православной Церкви" на "Подворье Русской Православной Церкви Московского Патриархата в Японии".
